Doğu Roma İmparatorluğu döneminde İstanbul’un Ayasofya’dan sonra ikinci büyük kilisesi olan Aya İrini, 330’lu yıllarda eski bir tapınak üzerine ahşap olarak inşa edilmiştir. İmparator Justinianus döneminde 532 yılında çıkan Nika ayaklanması hem Ayasofya’nın hem de Aya İrini’nin yanarak harap olmasına neden olmuş, sonrasında Aya İrini ve Ayasofya birlikte yeniden inşa edilmiştir. Aya İrini (Hagia Eirene) “Kutsal Barış” anlamına gelmektedir. Naos, narteks ve atrium şeklinde üç kısımdan oluşan Aya İrini Anıtı bugün atriumu hala ayakta olan tek örnektir. Büyük Konstantinos (306–337) döneminde üç nefli bir bazilika olarak inşa edilen Aya İrini, 740 yılındaki depremin yol açtığı büyük hasarın ardından III. Leo (717–741) ve oğlu Konstantinos Kopronimus (741–775) tarafından üst yapısı tamamen yeniden ele alınarak onarılmış, pek az değişiklikle günümüzdeki kubbeli bazilikal planlı görünümüne ulaşmıştır. Justinianus (527–565) döneminde oldukça zengin figüratif bezemelere sahip olduğu düşünülen yapının dekorasyonu III. Leo ve Konstantinos Kopronimus döneminde tamamen değişmiştir. Bugün apsis yarım kubbesindeki haç tasviri de bu dönemde yapılmıştır. İstanbul’un fethinden sonra camiye çevrilmediği için Osmanlı döneminde Aya İrini’nin içinde ve dışında çok az değişiklik yapılmıştır. Harbiye Ambarı olarak kullanılan Aya İrini Kilisesi’nde 1846 yılında, Osmanlı Devletinin ilk Müzesi kurulmuştur. Müze, “Mecma-i Asar-ı Atika ” (Eski Eserler Koleksiyonu) ve Mecma-i Esliha-i Atika (Eski Silah Koleksiyonu) adı altında iki bölüm halinde düzenlenmiştir. Aya İrini 1869 yılında Osmanlı İmparatorluğu’nun ilk resmi müzesi olarak “Müze-i Hümâyûn” adıyla açılmıştır. 1875 yılında arkeolojik eserler koleksiyonu Çinili Köşk’te kurulan yeni müzeye taşınmış, I. Dünya Savaşı’nın yaklaştığı yıllarda silah koleksiyonu yeniden düzenlenerek ilk Askeri Müze Aya İrini’de oluşturulmuştur. Yapı bu işlevini Cumhuriyet döneminde 1930 yılına kadar sürdürmüştür. 1949 yılında Ayasofya Müzesi Müdürlüğü’ne bağlanan Aya İrini Anıtı, 09 Ocak 2014 tarihinde Topkapı Sarayı Müzesi Müdürlüğü’ne bağlı birim olarak ziyarete açılmıştır.